La de la Vera Cruz fue la primera cofradía en fundarse en Almuñécar, allá por el año 1600. Las primeras reglas de la Cofradía de la Santa Vera Cruz de Almuñécar datan de 1600, siendo la Cofradía decana de la Semana Santa sexitana y erigida canónicamente en el antiguo Convento de Nuestra Señora de la Victoria de la Orden de Mínimos. En 1658 la Cofradía de la Santa Vera Cruz pasa a ser Archicofradía al agregar en su seno a la Hermandad de Jesús Nazareno. Las siguientes referencias que encontramos nos llevan a 1769, cuando un informe parroquial cita a las Cofradías de Almuñécar, entre las que se nombra a la Cofradía de Nuestra Señora del Rosario y Santa Vera Cruz, encargada de organizar las tres procesiones de Semana Santa en Jueves y Viernes Santo.

En los 40, llega a la ciudad la talla del Cristo Yacente, obra de Domingo Sánchez Mesa, inspirada en el Cristo del Silencio de Granada. Mesa también realizó la urna, de estilo clásico en madera de caoba y cristal con elementos simbólicos dorados. En 1956 se funda la Cofradía del Santo Entierro, ya que hasta entonces la procesión había sido organizada por los propios feligreses. Esta Cofradía se encargó también de procesionar a la Vera Cruz, y en 1972, tras una década sin hacerlo, la Agrupación de Cofradías y Hermandades toma la iniciativa de recuperar este misterio de la Semana Santa sexitana.

En 2013, ambas cofradías se fusionan, conformándose así la Corporación de Penitencia de hoy en día. La actual imagen de la Santa Vera Cruz es una cruz arbórea incorporada a la Archicofradía en 2013, obra del imaginero Fernando Murciano. El paso de esta fue realizado en madera de pino por Manuel Oliva, también en 2013. Los años 2022 y 2023 la Santa Vera Cruz procesionó sin su paso. En 2016, el Cristo Yacente cambió su mítica urna por una nueva, también tallada por Manuel Oliva, y que todavía no está concluida. Ese mismo año estrenó el trono en su primera fase. En 2017 salió con su segunda fase: el tallado de la tapa de la urna. En 2018, estrenó la imagen de un cordero derramando su sangre en un cáliz, encima de un libro con los siete sellos del Apocalipsis, y portando un estandarte. La Semana Santa 2019 estrenó las imágenes de dos hipogrifos que sujetan la urna, y completando el tallado de esta.

La Cofradía es acompañada por Santa María Magdalena y por la Virgen de los Dolores, que realiza sus tres bendiciones: al campo, al mar y al pueblo en general.